במאי 1967, בעקבות ההידרדרות במצב הביטחוני ולנוכח איומיהן של מדינות ערב לפתוח במלחמה נגד ישראל, פנה מנחם בגין ללוי אשכול בבקשה לצרף את בן-גוריון לממשלה כדי להפיח תקווה מחודשת בציבור. אשכול הסתייג, אך ביקש לצרף את גח"ל לממשלת ליכוד לאומי, ובגין ביקש להעביר את תיק הביטחון לידי משה דיין.
בראשון ביוני החל בגין החל להשתתף בישיבות הממשלה וב- 5 ביוני, יום פריצתה של מלחמת ששת הימים, הושבע כשר בלי תיק באישורה של הכנסת. תרומתו הייתה מכרעת בקבלת ההוראה לשחרר את העיר העתיקה בירושלים ובהחלטה לאחד את העיר.